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La iglesia de San Juan, mandada construir por el arzobispo D. Juan de Castellorum, en el siglo XII, quien dispuso poblar Brihuega con mozárabes andaluces, es la segunda de las iglesias llevadas a cabo después de las del barrio de San Pedro y construida en lugar opuesto. Permaneció como parroquia desde su construcción hasta 1900, cuando quedó como filial de parroquia de Santa María de la Peña.
A mediados del siglo XVI, gracias al Obispo Tavera, sufrirá una profunda transformación, al sustituir el ábside románico por otro de testero recto y por la construcción del coro. La construcción de la Capilla de la Virgen de la Zarza, mandada levantar alrededor de 1700 por el músico Sebastián Durón, se convirtió en un reducido espacio para la oración y es recordado el acto inaugural con una memorable fiesta popular.
En 1774 se modificó la portada que da acceso al cementerio que contará, a partir de ese momento, con frontón apoyado sobre sendos contrafuertes.
Maltrecha en los últimos conflictos bélicos de los que ha sido testigo, quedó abandonada a su suerte, descomponiéndose lentamente y acrecentándose cada vez más los problemas de conservación del edificio, ya patentes tiempo atrás. Tanto es así que en 1965 se derrumbó la torre produciendo un dramático episodio en la historia de Brihuega.